После свершения в России Великой Октябрьской социалистической революции в жизни галереи наступил новый период. 3 июня 1918 года Совет Народных Комиссаров опубликовал декрет о национализации галереи. "Принимая во внимание, - записано там, - что московская городская художественная галерея имени П. и С. Третьяковых является по своему культурному и художественному значению учреждением, выполняющим общегосударственные просветительные функции, и что интересы рабочего класса требуют, чтобы Третьяковская галерея вошла в сеть общегосударственных музеев..." Подписал декрет Председатель Совета Народных Комиссаров В. И. Ульянов-Ленин.
Так Московская городская галерея превратилась в Государственную Третьяковскую галерею. В. И. Ленин бывал в Третьяковской галерее и любил ее. Соратник Ленина революционер-большевик В. Д. Бонч-Бруевич пишет так об этом в своих воспоминаниях: "Особенно его удовлетворяла Третьяковская галерея, в которой он был несколько раз после Октябрьской революции. Там он находил множество картин, которые привлекали его внимание и великолепным выполнением и самой тематикой.
- Все это мы должны дать широким массам,- говорил он".
После революции пришло для галереи то время, о котором когда-то давно мечтал Третьяков. В собрание галереи влились лучшие частные коллекции русского искусства. Только с 1917 по 1924 год галерея пополнилась двумя тысячами произведений. И хотя в 1925 году картины иностранных художников из коллекции Сергея Михайловича Третьякова передали в Музей изящных искусств (ныне Государственный музей изобразительных искусств имени А. С. Пушкина), вновь поступавших работ было столько, что не хватало для них ни стен, ни запасников. Пришлось пойти на самые крайние меры: закрыть некоторые выставочные залы и поместить там временно фонды драгоценного пополнения. Но поток поступлений не прекращался.
В 1925 году галерея приняла часть собраний известного Румянцевского музея, где лучшими произведениями были картины Прянишниковской коллекции, той самой, которой в свое время так восхищался Третьяков и которая подала ему идею о собирании картин русской школы живописи.
Еще через год к Третьяковской галерее присоединилась Цветковская галерея, славившаяся, между прочим, великолепными графическими работами. В 1929 году замечательное собрание художника И. Остроухова дало Третьяковской галерее уникальные образцы древнерусской живописи. А в 1932 году произошло волнующее для галереи событие. В специально построенный огромный зал поместили картину великого художника А. А. Иванова "Явление Христа народу", находившуюся ранее также в Румянцевском музее. Здесь же были выставлены многочисленные этюды и эскизы Иванова, показывавшие сложный творческий процесс работы Иванова над большой картиной, убеждавшие в новаторстве его поисков решения задач освещения, воздуха, пространства, открывавшие собой эпоху пленэрной живописи. Присоединение картины Иванова к галерее Третьякова отмечалось советскими художниками и зрителями как радостное, волнующее событие.
В свое время Третьяков не мог и помышлять о счастье видеть в галерее шедевр Иванова. Он стремился, где мог, приобретать этюды Иванова и собрал их 67. Теперь большаая часть художественного наследия Иванова, включая гениальные его библейские эскизы, хранилась в галерее. В разные годы попали в галерею такие замечательные и теперь любимые многими картины, как "Вирсавия" Брюллова и "Проводы покойника" Перова из коллекции Солдатенкова, "Неизвестная" И. Крамского из коллекции Харитоненко, "Девочка с персиками" В. Серова из Абрамцева, "Мика Морозов" от Морозовых. Перечислять можно до бесконечности. Можно сказать, что все самое лучшее слилось в прекрасное единое целое, создав небывалую еще по художественному достоинству сокровищницу русского изобразительного искусства. Галерея стала поистине общенародным государственным музеем. Трудно назвать хоть одного выдающегося мастера русской живописи, графики и скульптуры, работы которого не имелись бы в галерее.
Организовался совершенно новый отдел - отдел советского искусства, где стали показывать выдающиеся достижения советских художников.
Бурный рост коллекции галереи требовал, конечно, новых пристроек, экспозиционной площади, запасов хранения, служебных помещений. Уже в 1927 году галерея начала опять строиться. Постройка сводилась к тому, чтобы, не меняя архитектурного облика здания, очень тактично производить достройку на отведенных участках. В 1928 году соединили служебное помещение (отдельный дом, где находилась дирекция и фонд графического собрания) с основным зданием.
В 1929 году галерея получила во владение помещение с южной стороны, сюда вошла и бывшая церковь Николы в Толмачах. Специальной пристройкой соединили эти помещения с основной частью здания галереи. В них разместились запасники хранения фондов живописи и скульптуры.
Многими работами по строительству новых пристроек к галерее руководил выдающийся советский архитектор А. В. Щусев. Одна из последних пристроек была завершена в 1936 году. Пожалуй, тогда галерея приняла окончательно тот вид, который она имеет в наши дни. Новые пристройки позволили почти в два раза увеличить размер экспозиционной площади. Явилась возможность выставить огромное количество картин.
Известность галереи росла, росло и число желающих в ней побывать. Галерея делалась любимым и многолюдным музеем страны.